故事的舞台是一个妖怪与人类共存的世界。拥有优越外貌与能力、足以令众人着迷的妖怪们，有时会从人类之中选择自己的新娘。对妖怪来说，新娘的存在独一无二，一旦认定了某人为新娘，便会终生只将爱献给那个人。从未被家人所爱、一直受到虐待的大学生东云柚子（吉川爱 饰），突然被站在妖怪顶点的“鬼”之族的下一任当主——鬼龙院玲夜（永濑廉 饰）选为新娘，从此她的人生命运被彻底改写。 本片改编自クレハ的同名原著小说。
在水门都市普利斯提拉的殊死决斗中，昴一行人他们艰难取胜，但代价过于沉重：因“暴食”权能而沉睡不醒的雷姆、被夺走记忆的库珥修、以及失去名字的由里乌斯。为了寻找拯救他们的线索，昴得知了一位被称为“贤者”夏乌拉的存在，据说她能洞察万物，掌握一切知识。接下来的目的地便是贤者居住的“普雷阿迪斯监视塔”——那座矗立于连最强“剑圣”莱因哈鲁特都无法攻略的广袤大沙漠“奥格利亚沙丘”中的绝境之塔。
深月绫进入了以淑女教育著称的黑美女子学院，意外发现校内备受瞩目的“白百合大人”——夜绘美绪，在无人的教室里沉迷于格斗游戏。由于校规禁止游戏，美绪要求绫严格保密。然而，再次相遇时，美绪识破了绫同为游戏玩家的身份，并恳求与她一较高下。面对美绪对游戏纯粹的热情，绫虽心生抵触，却未表现出理解她为何放弃游戏的态度，最终接受了挑战。在较量中，两人作为稀有的女性格斗游戏玩家，逐渐理解彼此，建立了深厚的友谊。随后，她们冒着被退学的风险，与同为隐藏游戏爱好者的前辈一之濑珠树和犬井夕一起，更加投入地沉浸在格斗游戏的世界中。
