成功营救药老后，重伤的萧炎被带回星辰塔闭关。得益于三千焱炎火和星辰之力的修复，沉睡了一年的萧炎终于苏醒，并晋升为斗尊。为了修复药老的本源魂气，萧炎决定前往远古时期斗圣留下的遗迹。然而，无数势力都觊觎此地的天阶斗技和斗圣骸骨，在遗迹未开启之前，已经有多方势力汇聚于此，所有人都想分一杯羹。与此同时，魂殿的威胁也迫在眉睫，萧炎唯有火中取栗，方可博得一线生机。
故事的舞台是一个妖怪与人类共存的世界。拥有优越外貌与能力、足以令众人着迷的妖怪们，有时会从人类之中选择自己的新娘。对妖怪来说，新娘的存在独一无二，一旦认定了某人为新娘，便会终生只将爱献给那个人。从未被家人所爱、一直受到虐待的大学生东云柚子（吉川爱 饰），突然被站在妖怪顶点的“鬼”之族的下一任当主——鬼龙院玲夜（永濑廉 饰）选为新娘，从此她的人生命运被彻底改写。 本片改编自クレハ的同名原著小说。
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夏日的皇家训练营即将开始了，侯特妮公主来到了集中点。可是，即使到了开船时间，侯特妮依然没有听到自己的名字，这究竟是怎么了？这时，侯特妮突然听到了自己的名字，不过却是摇滚训练营……
在水门都市普利斯提拉的殊死决斗中，昴一行人他们艰难取胜，但代价过于沉重：因“暴食”权能而沉睡不醒的雷姆、被夺走记忆的库珥修、以及失去名字的由里乌斯。为了寻找拯救他们的线索，昴得知了一位被称为“贤者”夏乌拉的存在，据说她能洞察万物，掌握一切知识。接下来的目的地便是贤者居住的“普雷阿迪斯监视塔”——那座矗立于连最强“剑圣”莱因哈鲁特都无法攻略的广袤大沙漠“奥格利亚沙丘”中的绝境之塔。
