故事讲述两派来到地球后，因为发生了一些“事件”，导致双方外形大变（也解释了两系列风格不同的原因）。也由于这些“事件”，变形金刚要隐藏于人类社会之中。如何去平衡一切关系是擎天柱作为领袖将要面临的考验，本作品的标题也由此而来。 值得一提的是，本次两派领袖 擎天柱 和 威震天 的配音者是久违的梦幻组合：来自初代动画的 Peter Cullen 和 Frank meijubar.net Welker！他们在阔别电视版的变形金刚作品多年后，再次一起回来共演这双经典的死对头！
故事的舞台是一个妖怪与人类共存的世界。拥有优越外貌与能力、足以令众人着迷的妖怪们，有时会从人类之中选择自己的新娘。对妖怪来说，新娘的存在独一无二，一旦认定了某人为新娘，便会终生只将爱献给那个人。从未被家人所爱、一直受到虐待的大学生东云柚子（吉川爱 饰），突然被站在妖怪顶点的“鬼”之族的下一任当主——鬼龙院玲夜（永濑廉 饰）选为新娘，从此她的人生命运被彻底改写。 本片改编自クレハ的同名原著小说。
《如意兔之红晶石》主要讲述了为保卫 天城 家园，阻止冥王堡人掠夺天城“ 红晶石 ”宝矿的阴谋，守宝家族的水爷爷秘密地将开启宝矿的5件法宝分别交给了火龙、金灵、水花、木瓜和土生。从此这5个少年与天城命运和宝矿存亡紧紧相连。其次，金灵就是冥王堡的公主。勇敢的“五行少年”经历种种困难，并且还让天城人醒悟了，原来懦弱、自私的如意兔市民站了出来，依靠团结最终打败了冥王堡人，保住了天城自己美丽的家园。在主人公历经艰难曲折的保卫战中，让观众受到了环境安全、城市安全的大安全教育，同时也揭示出了保护绿色环境的深刻主题。
在水门都市普利斯提拉的殊死决斗中，昴一行人他们艰难取胜，但代价过于沉重：因“暴食”权能而沉睡不醒的雷姆、被夺走记忆的库珥修、以及失去名字的由里乌斯。为了寻找拯救他们的线索，昴得知了一位被称为“贤者”夏乌拉的存在，据说她能洞察万物，掌握一切知识。接下来的目的地便是贤者居住的“普雷阿迪斯监视塔”——那座矗立于连最强“剑圣”莱因哈鲁特都无法攻略的广袤大沙漠“奥格利亚沙丘”中的绝境之塔。
